סיפורה של האוגדה מתחיל בשנת 1954. ביום 19 בפברואר הוחלט בצה"ל על הקמת 3 אוגדות כדרג ביניים בין הפיקוד המרחבי לבין המסגרת החטיבתית –

אוגדה 36 בפיקוד הצפון, ואוגדות 38 ו-40 בפיקוד המרכז ובפיקוד הדרום.

בשנת 1973 פרצה בהפתעה מלחמת יום הכיפורים, וכוחות שריון סוריים הגיעו עד לגדרות מפקדת האוגדה בנַפַח. בשעות הראשונות ניהלה האוגדה את הלחימה בכל המרחב,

ועם הצטרפות כוחות המילואים קיבלה אחריות על צפון הגולן. לאחר בלימת המתקפה הסורית עברה האוגדה למתקפת נגד אל תוך סוריה,

וכבשה את הגזרה הצפונית של האזור, שקיבל את השם "המובלעת הסורית".